The evolution of host–parasite interactions as host lineages colonize new geographic regions and diversify over evolutionary time is poorly understood. To assess whether haemosporidian parasite diversity has changed during the diversification of an avian host, we surveyed the diversity and prevalence of blood parasite lineages (genera Plasmodium, Haemoproteus, and Leucocytozoon) across the range of the songbird genus Junco, which has diversified recently as it recolonized North America following the last glacial maximum ∼18,000 years ago. We report the diversity and prevalence of parasites in junco taxa sampled from Costa Rica to Canada, and examine the influence of local avian species richness in the prevalence and diversity of parasites in junco samples. We screened for parasites in each individual by sequencing a fragment of their cytochrome b gene, identifying the different lineages, and quantifying the prevalence per junco taxon and locality. Of 304 juncos sampled, 178 tested positive for 1 or more parasite genera (58.5% overall prevalence). We found high parasite diversity in genera Haemoproteus and Leucocytozoon and much lower diversity in Plasmodium. Among the 63 parasite lineages detected, 32 of which have not been previously described, we found generalist lineages with widespread but low prevalence in Junco, but also some that appear to have remained specialized on this genus as it diversified across North America over thousands of years. Our results suggest a range of parasitic strategies, ranging from specialized to generalist lineages within single parasite genera. LAY SUMMARY In this study we describe patterns of haemosporidian blood parasite diversity and prevalence across the range of the genus Junco. We surveyed blood parasites in 304 juncos from across the range, and looked at parasite prevalence and diversity. We found high parasite diversity in genera Haemoproteus and Leucocytozoon and much lower diversity in Plasmodium. Both the prevalence and diversity of Haemoproteus and Leucocytozoon were positively correlated with local avian species richness. We also found that some parasites are specialized on juncos, whereas others can also be found in other landbird species. Some parasites appear to have remained restricted to juncos even when the recolonization of North America caused juncos to adapt to many different habitats and even diversify into different evolutionary lineages. La evolución de las interacciones entre hospedadores y parásitos cuando linajes de hospedadores colonizan nuevas regiones geográficas y se diversifican a lo largo del tiempo evolutivo es un proceso poco conocido. Para determinar si la diversidad de parásitos hemosporidios ha cambiado durante la diversificación de su hospedador aviar, muestreamos la diversidad y prevalencia de linajes de parásitos sanguíneos (géneros Plasmodium, Haemoproteus y Leucocitozoon) a lo largo de la distribución del género paseriforme Junco, el cual se ha diversificado recientemente al recolonizar Norteamérica tras el último máximo glacial ocurrido hace unos 18.000 años. Reportamos la diversidad y prevalencia de parásitos en juncos muestreados desde Costa Rica hasta Canadá, y examinamos la influencia de la riqueza local de especies de aves sobre la prevalencia y diversidad de parásitos en muestras de juncos. Detectamos los parásitos en cada individuo secuenciando un fragmento de su gen Cyt-b, identificando los diferentes linajes, y cuantificando la prevalencia por taxon y por localidad. De los 304 juncos muestreados, 178 dieron positivo para uno o más géneros parásitos (58,5% de prevalencia total). Encontramos alta diversidad parasitaria en los géneros Haemoproteus y Leucocytozoon, y una diversidad mucho menor en Plasmodium. Entre los 63 linajes parasitarios detectados, 32 de los cuales no habían sido descritos previamente, encontramos linajes generalistas con amplia distribución pero baja prevalencia en juncos, pero también algunos que parecen haber permanecido especializados en este género aviar a medida que se diversificaba por Norteamérica a lo largo de miles de años. Nuestros resultados sugieren la existencia de un abanico de estrategias parasitarias, incluyendo desde linajes especializados a generalistas dentro de un mismo género hemosporidio.